Cillessen a nijmegeni klub utánpótlásában nevelkedett, s itt is mutatkozott be a holland élvonalban. A klub most egymillió euróért vásárolta meg a Valenciától a 33 éves kapust, aki három évre írt alá az előző idényben 11. helyen végzett együtteshez.
„Boldog vagyok, hogy itthon lehetek. Az elmúlt tíz évben csodálatos kalandokban volt részem, számomra hab a tortán, hogy visszatérek Nijmegenbe” – árulta el Cillessen a klub honlapján.
Cillessen 2011-ben igazolt az Ajaxhoz, majd öt évvel később 13 millió euróért vásárolta meg a Barcelona, melyben csupán 32 tétmérkőzésen kapott szerepet három esztendő alatt. Ezt követően 2019-ben igazolt 35 millió euróért Valenciába. A Turia-partiak pedig ugyanakkor átadták a brazil Netót 26 millió euróért a katalánoknak. Ezen a nyáron is egyszerre váltottak klubot, a Barcát elhagyó brazil kapuvédő vasárnap írt alá az angol Bournemouthhoz.
Cillessen a Valenciában 57 tétmeccsen védett, az előző idényben a 21 éves grúz kapus, Giorgi Mamardasvili kiszorította a kezdőcsapatból.