Cahill 1997-ben, 18 évesen szerződött először a Millwallhoz a Sydney Unitedtől, és 2004-ig 251 mérkőzésen 57 góllal segítette klubját. Akkor másfél millió fontot fizetett érte az Everton, amelynek színeiben 266 mérkőzésen 56-szor volt eredményes.
2012-ben indult vándorútra, játszott a New York Red Bullsban, a Sanghaj Senhuában, majd a Hangcsou Greentownban. 2016 augusztusában hazatért a Melbourne Cityhez, de miután nem kapott annyi játéklehetőséget, amelyet elegendőnek érzett volna a világbajnoki szereplés kiharcolásához, másfél hónapja felbontotta a szerződését.
A Championship 15. helyén álló Millwall a szezon végéig szóló megállapodást kötött vele. Cahill pályafutása során három világbajnokságon is játszott, a legutóbbi kvalifikációban a negyedik selejtezőkör visszavágóján az ő duplájával jutott tovább Ausztrália Szíria ellen. A nemzeti csapatban eddig 104 mérkőzésen 50 gólt szerzett.