Aaron Ramsdale a Sheffield Unitedben nevelkedett, az élvonalban 2017-ben a Bournemouth színeiben mutatkozott be. Kölcsönben szerepelt a Chesterfieldnél és a Wimbledonnál, majd 2020-ban tért vissza a Sheffieldhez.
Egy évvel később Ramsdale ismét váltott, a kapusért 28 millió eurót fizetett az Arsenal. Az „ágyúsoknál” 89 mérkőzésen lépett pályára, ezeken 99 gólt kapott. Az ötszörös válogatott Ramsdale a 2022–2023-as idényben bekerült a PL Év csapatába.
A 153 élvonalbeli meccsen szereplő kapus így értékelt a klub honlapján: „Teljesen el vagyok ragadtatva. Beszéltem Russell Martin vezetőedzővel és tetszett a stílus, amit játszani akar, tele volt lelkesedéssel. Még soha nem találkoztam vele, úgy érzem, hogy azonnal belevághatok a munkába.”
Az élvonalba idén visszajutó Southampton négyéves szerződést kötött a kapussal, akinek a játékjogáért 21 millió eurót fizetett az Arsenalnak.